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sábado, 25 de diciembre de 2010

85.4 BARO AND CHEMORECEPTORS IN FORENSIC PATHOLOGY.PROF.GARFIA.A

85.4 BARO AND CHEMORECEPTORS
IN FORENSIC PATHOLOGY.
85.4.-CAROTID BODY TUMOR AND
SUDDEN UNEXPECTED DEATH.
REPORT OF A FATAL CASE.
PROF.GARFIA.A
85.4 BARO Y QUIMIORRECEPTORES
DEL CUELLO EN PATOLOGÍA
FORENSE.
TUMOR DEL CUERPO CAROTÍDEO Y
MUERTE INESPERADA SÚBITA.
A PROPÓSITO DE UN CASO.
Prof.Garfia.A


1.-INTRODUCCIÓN.-
    Los cuerpos carotídeos (glomera carotica;glomus caroticum), son quimiorreceptores arteriales. Los quimiorreceptores son,
morfológica y funcionalmente, distintos de los barorreceptores. Los quimiorreceptores arteriales intervienen, de manera decisiva, en el control reflejo de la respiración.
      Hemos comentado, anteriormente, que respiración es un concepto que se utiliza para describir a dos procesos diferentes, pero interconectados:la respiración mecánica y la respiración celular.
     La respiración celular es el proceso mediante el cual las células toman el oxígeno necesario para oxidar a los nutrientes y obtener, de esa manera, la energía necesaria para realizar todas las funciones que caracterizan a los seres vivos, es decir, las funciones vitales.
    La respiración mecánica es aquel otro procedimiento mediante el cual el oxígeno, necesario para la respiración celular,es tomado de la atmósfera y transferido a los vasos sanguíneos, y el dióxido de carbono expulsado hacia la atmósfera. La respiración mecánica tiene lugar, como todos sabemos, en el aparato respiratorio. 
La actividad de cualquier animal y sus demandas energéticas, varían tremendamente durante los diferentes momentos de la vida, por lo que todos los componentes del proceso respiratorio necesitan, a su vez, adaptarse y variar para satisfacer a los requerimientos energéticos cambiantes. La evolución ha dotado a los animales superiores de un sistema jerarquizado de mecanismos de control, que coordinan a los diferentes componentes de la respiración, para adaptar sus capacidades funcionales a las demandas fluctuantes de energía requerida por las células y los tejidos. La respiración está controlada, de manera automática, refleja, por organitos especiales que poseen la capacidad de ser sensibles a la composición de los fluidos corporales (PO2,PCO2, H+), que reflejan las demandas de producción de O2 y de CO2.                  
    Los   órganos sensitivos, responsables de este control homeostático, son los quimiorreceptores arteriales periféricos y los quimiorreceptores centrales.
      La respiración es un acto rítmico, motor, complejo, que engloba a muchas estructuras. Por eso, el control reflejo de la respiración, iniciado a nivel de los quimiorreceptores es, solamente, una parte del conjunto del sistema de control de la respiración que gobierna y optimiza el funcionamiento de todos los componentes del aparato respiratorio, en cualquier cirscunstancia. El glomus caroticum de los mamíferos, sensible a las presiones parciales de oxígeno, dióxido de carbono y pH, es el responsable de la hiperventilación que aparece durante los estados de hipoxia, y contribuye -significativamente- a la hiperventilación que acompaña a la acidosis respiratoria o metabólica. En el caso de la hipoxia, una parte de los estímulos respiratorios proviene de los quimiorreceptores aórticos y, en el caso de la acidosis, de los quimiorreceptores centrales. Los quimiorreceptores del glomus caroticum son receptores sensitivos secundarios en los que las células especializadas quimiorreceptoras, las células glómicas, liberan neurotransmisores cuando son estimuladas por sus activadores naturales (hipoxia, hipercapnia, elevación de la concentración de H+). Los neurotransmisores liberados provocan, a su vez, la aparición de potenciales de acción en las fibras nerviosas del nervio del seno carotídeo. Decíamos que las proyecciones aferentes del nervio del seno terminan en el tronco del encéfalo, integrándose los impulsos aferentes en el centro respiratorio (sistema de control respiratorio), generándose una respuesta ventilatoria refleja.
     No obstante, la función reflexógena del cuerpo carotídeo (o mejor de los glomera carotica) no se ciñe, exclusivamente, al control de la ventilación; el sistema cardiocirculatorio es un
importante órgano diana de reflejos que se inician en los glomus carotídeos.
   Para los denominados fisiólogos sistémicos, el glomus caroticum representa el origen de reflejos que poseen papeles adaptativos y homeostáticos, dirigidos a mantener a los gases y al pH sanguíneo dentro de los valores normales.
   Para los fisiólogos celulares, el cuerpo carotídeo es un receptor que transduce las variaciones de las presiones parciales de oxígeno, carbónico y pH, en variaciones de la actividad eléctrica de los nervios sensitivos.

2.-ANATOMÍA
MACROSCÓPICA, VASCULARIZACIÓN E INERVACIÓN.
   En el hombre, los cuerpos carotídeos son dos pequeños órganos, elipsoidales, localizados en el ángulo de bifurcación de ambas carótidas (Fig.1). Cada uno de ellos mide entre 5 y 7 mm de altura, y de 2.5 a 4 mm de ancho. Microscópicamente están organizados en lobulillos.
     En humanos han sido descritos, por primera vez, por el Dr. Garfia, miniglomus o cuerpos carotídeos aberrantes, localizados en la adventicia de la arteria carótida común y del seno carotídeo, a cierta distancia del glomus caroticum principal. Dichos miniglomus (miniglomera) son estructuralmente similares al cuerpo carotídeo principal, en cuanto a vascularización e inervación, pero poseen un diámetro de unas 600 micras o menos (Aberrant glomus tissue in Humans. Journal of Anatomy.1980).( Fig.5).
   La vascularización de los glomus carotídeos se lleva a cabo gracias a una o más arterias, de pequeño diámetro, la arteria o arterias glómicas, que proceden de la arteria carótida común o de alguna de sus ramas, interna o externa. El drenaje venoso se
lleva a cabo a través de una o de varias venas pequeñas , que se originan a partir de un denso plexo vascular que envuelve al órgano.
La inervación se realiza por el nervio glosofaríngeo, a través del nervio del seno carotídeo (nervio de Hering) y por un rico plexo
nervioso que incluye filetes nerviosos procedentes del nervio vago y del simpático cervical (De Castro, 1926,1928, 1940).(Fig.4).


3.-HISTOLOGÍA

     Los cuerpos carotídeos se encuentran rodeados por una cápsula fibrosa, a partir de la cual se emiten tabiques  que penetran en el interior del órgano para dividirlo en lobulillos (Fig.1). 
     Cada lobulillo está constituido por células grandes, de aspecto epitelial, denominadas células glómicas o células de Tipo I.
     Las células glómicas se encuentran rodeadas o envueltas por células de Tipo II o sustentaculares. Las células glómicas o células quimiorreceptoras son más numerosas que las sustentaculares.
     La Microscopía Electrónica ha demostrado que el rasgo más característico de las células glómicas es la presencia de vesículas, con contenido denso (dense core) que contienen dopamina, distribuidas en el citoplasma celular.
     Las células glómicas poseen,también, vesículas de contenido claro que se cree almacenan acetilcolina.
     Las células glómicas han sido consideradas como paraneuronas o interneuronas y los  cuerpos carotídeos como paraganglios no cromafines.
     Con respecto a la inervación celular, las células glómicas contactan con dos tipos de terminales:
1.-Axones sensitivos, aferentes, quimiorreceptores, que abandonan el cuerpo carotídeo a través del nervio del seno. Sus fibras sensitivas poseen sus cuerpos celulares en el ganglio petroso.
2.-Un 5%, o menos, de sinapsis sobre las células glómicas proceden de axones eferentes preganglionares que se originan en la cadena simpática cervical. Entre las células glómicas se
establecen, además, sinapsis recíprocas. En el estado actual de las investigaciones hoy se considera, por la mayoría de autores, que las terminaciones nerviosas sensitivas se conectan, bidireccionalmente, con las células glómicas, a través de sinapsis aferentes y eferentes las cuales forman, a veces, sinapsis recíprocas.


4.-CUERPO CAROTÍDEO Y PATOLOGÍA.
   Los tumores que se originan en el cuerpo carotídeo se denominan paragangliomas (el término chemodectoma se aplica, también, a los tumores originados en los glomos aórtico y carotídeo).
     Los glomus carotídeos y el glomus aórtico forman parte del denominado Sistema Paraganglionar, el cual se encuentra formado por colecciones de células de origen neuroepitelial, originadas en la cresta neural y distribuidas por todo el organismo. La característica común de todas ellas es la presencia en su citoplasma de numerosos gránulos neurosecretores que contienen catecolaminas. El miembro más significativo del grupo es la médula suprarrenal (Sistema Neuroefector conectado con el Sistema Nervioso Ortosimpático).  Los Paraganglios extraadrenales se pueden dividir en dos grandes categorías:
1.-Los relacionados con el Sistema Parasimpático (noveno y décimo pares craneales, y posiblemente el tercero y el quinto).
2.-Los conectados con el Sistema Ortosimpático.
   Los primeros son, generalmente, no cromafines (no dan positiva la reacción cromafín), se concentran en la cabeza, el cuello, y el mediastino, y poseen propiedades quimiorreceptoras.
     Los otros son cromafines, predominan en el retroperitoneo, a lo largo de la región paraaórtica tóracolumbar, y representan,
probablemente, a los hermanos pequeños de la familia medular suprarrenal.
    Los paragangliomas han sido descritos en, prácticamente, todos los lugares donde existen  paraganglios normales (de ahí la importancia en Patología del conocimiento de la existencia de
miniglomus carotídeos aberrantes localizados a lo largo de la adventicia de la arteria carótida común y de sus ramas).
  Los paragangliomas de la cabeza y del cuello (especialmente los tumores del cuerpo carotídeo), son diez veces más frecuentes en personas que viven en lugares de gran altitud (y van precedidos, al parecer, de un periodo de hiperplasia del órgano).Estos tumores suelen ser benignos y constituyen un ejemplo exagerado de los cambios hiperplásicos que tienen lugar en los cuerpos carotídeos cuando se exponen a una estimulación continuada en situaciones de hipoxia crónica (descritos en la región de los Andes). Se ha descrito una incidencia de tipo familiar. Los paragangliomas pueden ocurrir bilateralmente y se habla, entonces, de"paragangliomatosis", que se ha asociado a la enfermedad de Von Hippel-Lindau. Los paragangliomas del cuerpo carotídeo constituyen el grupo más importante, y más
frecuente, de paragangliomas extra-adrenales. Se localizan en la zona de la bifurcación carotídea y se adhieren, firmemente, a la pared arterial, lo que ha sido interpretado como un signo de malignidad. La mayoría de estos tumores sigue un curso benigno aunque se han descrito casos de malignidad. No existen criterios morfológicos claros para separar a los casos benignos de los malignos. El aspecto macroscópico y la histología de estos tumores es, prácticamente el mismo, independientemente de su localización. Estas neoplasias aparecen constituidas por nidos de células cuboidales, separadas por tabique de tejido conjuntivo intensamente vascularizados.

5.-MUERTE INESPERADA SÚBITA EN
PACIENTE AFECTA DE TUMORACIÓN
DEL COMPARTIMENTO LATERAL DEL
CUELLO.
5.1.- Antecedentes personales
     Se trataba de una mujer, de 35 años de edad, sin antecedentes patológicos de interés, excepto por la presencia de una tumoración en la región lateral del cuello que se había detectado unos tres meses antes del fallecimiento y que había sido estudiada, ecográficamente, y puncionada. Se estableció un diagnóstico de sospecha de tumor glómico que debía ser confirmado el mismo día del óbito. En los días previos a la muerte sufrió un proceso gripal que se acompañó de fiebre, de 39º, sudoración profusa y vómitos.
     Acudió a un Servicio de Urgencia Hospitalaria donde se comprobó un cuadro de malestar general, palidez, temperatura de 38.1º C, y una tensión arterial de 110/60. El resto de la exploración fue normal, excepto por la existencia de una hiperglucemia de 2.05 g/L. Se le diagnosticó un síndrome febril inespecífico y fue remitida a su domicilio.
5.2.-Circunstancias de la muerte 
     Al subir las escaleras de su casa, la mujer se sintió fatigada,
y con mal estado general acompañado de marcada palidez. Fue trasladada a Urgencias donde entró en situación de parada cardiorrespiratoria falleciendo a pesar de la aplicación de maniobras de resucitación avanzadas. A petición de la familia se llevó a cabo una Autopsia Médico-Legal, que fue llevada a cabo por los Drs. Aso y Burgués, de Zaragozacuyos resultados me fueron amablemente remitidos, junto con las muestras que se describen más adelante.

5.3.- EXAMEN DE AUTOPSIA
     La inspección externa no puso de manifiesto ningún tipo de masa en la región lateral del cuello. Tampoco la palpación   minuciosa demostró la existencia de ningún "bultoma".
5.3.1 Autopsia del cuello
     La evisceración, siguiendo la técnica de Virchow, no permitió valorar masa alguna, motivo por el que se exploraron, minuciosamente, ambos compartimentos laterales del cuello. En el compartimento lateral izquierdo se encontró una tumoración que medía 6x3 cm, de diámetros mayores (Figs.8,9), de color rojo vinoso, localizada por detrás de la bifuración carotídea y algo medial a ella.
     Los doctores Aso y Burgués, que realizaron la autopsia, insistieron en que la masa fue localizada gracias a su color marrón achocolatado, ya que no era palpable.
    Apuntaban en su informe que el tumor parecía haberse colapsado. La pieza fue extirpada aplicando técnicas de tipo quirúrgico, al objeto de comprobar sus relaciones con los otros
elementos del compartimento lateral, al detalle.
    Tras la "extirpación seudoquirúrgica", se comprobó que yacía  dorsalmente a la arteria carótida e insinuaba, su porción más anterior, a través del intersticio "carótida interna-carótida
externa", ejerciendo un probable masaje pulsátil sobre el nervio del seno carotídeo, el cual la cruzaba por encima y por delante (Figs. 8 y 9).
    El resto de la autopsia no demostró alteraciones significativas, a excepción de un aumento de peso de los pulmones (1.340 g, conjuntamente).
         El corazón pesaba 376 g, y era de aspecto normal. El hígado y el bazo se mostraban congestivos. Se llevó a cabo un estudio microscópico de todos los órganos, en un Servicio de Patología Clínica Hospitalaria. El tumor cervical fue diagnosticado como "tumoración que posee abundantes espacios vasculares, conteniendo numerosos hematíes, en los que no se distinguen elementos epiteliales".

IMPRESIÓN DEL CASO, DESDE EL PUNTO DE VISTA MÉDICO-LEGAL.
     En opinión de los médicos forenses que realizaron la autopsia (Drs. Aso y Burgués), todo apuntaba a que se trataba de una muerte súbita, de origen vaso-vagal, debida a una estimulación continuada del nervio de Hering.
    El cuadro febril,  que presentó la paciente en el momento de la muerte, se acompañó de un incremento de la frecuencia cardiaca que se siguió de un aumento del volumen tumoral por replección sanguínea y, consecuentemente, de mayor estimulación nerviosa del nervio del seno; esto llevó a la aparición de una muerte de tipo refleja.
     Los médicos forenses me enviaron muestras del tumor para su estudio.
MATERIAL RECIBIDO.
     Descripción macroscópica.-
      Se trataba de un fragmento de tejido , de forma irregular y de coloración blanquecino pardusca, que medía 3x0.5 cm de diámetros mayores. En uno de los extremos de la muestra se localizaba una lesión nodular, de coloración marrón oscura y aspecto sanguinolento, que medía 1x0.4 cm. En el mismo envase se recibió un segmento de arteria carótida común y de sus ramas, interna y externa, incluido el seno carotídeo, acompañado de un segmento del nervio vago, además de un segmento de vena yugular que medía unos 8 cm de logitud.
Estudio microscópico.-
     Microscópicamente, la arteria carótida común, así como sus ramas interna y externa, no presentaban alteraciones dignas de mención.
    La lesión nodular, de aspecto achocolatado, aparecía constituida por capilares sinusoides y espacios vasculares angiomatosos de gran tamaño, interconectados entre sí, conteniendo sangre; en algunos de ellos se localizaban trombos libres o adheridos a las paredes vasculares y en diferentes fases de organización por tejido de granulación fibro-vascular (figs. 10 y 11). Los espacios angiomatosos se encontraban separados entre sí por un estroma de tejido conectivo, en el seno del cual aparecían grupos de células glómicas, sostenidas por una trama de fibras de reticulina, adoptando una morfología nodular (fig.14).
     Emití un diagnóstico de Paraganglioma del Cuerpo Carotídeo (sinonimia=Chemodectoma yuxta carotídeo. Paraganglioma no cromafín).

DISCUSIÓN
     Los tumores del cuerpo carotídeo se pueden desarrollar a cualquier edad, tanto en los niños, como en los adultos entre los setenta y los ochenta años. En la literatura existen unos seiscientos casos descritos. La mayoría de ellos se han presentado entre los 30 y los 40 años. En un 5% de los casos los tumores son bilaterales.
    Se ha descrito una forma familiar, autosómica dominante con penetrancia incompleta. Existe una mayor incidencia de esta neoplasia en las personas que viven a grandes alturas, así como
en aquellos pacientes que presentan un compromiso ventilatorio pulmonar crónico, después de un periodo de hiperplasia del órgano.
   Clínicamente, estos tumores son de crecimiento lento y asintomáticos; a veces, cuando crecen, pueden provocar tos, pérdida de audición, disfagia, disfonía y miosis o midriasis.
    Interesante, en lo que respecta al caso que nos ocupa en cuanto a la forma súbita de la muerte es el hecho de que -en la literatura- se han descrito tumores del glomus caroticum asociados a un Síndrome del Seno Carotídeo (síncope vaso-vagal). Es importante recordar que algunos de estos tumores pueden sintetizar cantidades importantes de catecolaminas y originar, secundariamente, hipertensión arterial.
     El tratamiento pre-operatorio con alfa y beta bloqueantes, está indicado en pacientes portadores de paragangliomas que sufran de hipertensión arterial.


















PROF.GARFIA.A






















Fig. 1.A-B.-
Glomus caroticum humano (gc), procedente de un adulto, delimitado por flechas. Nótese su localización en el ángulo de bifurcación de ambas arterias carótidas (ci=carótida interna; ce=carótida externa). El órgano se encuentra delimitado por una cápsula fina, de tejido conjuntivo, que envía hacia su interior tabiques fibrosos que lo dividen en lobulillos.
     En la fig.B se puede comprobar que la estructura de la pared arterial, localizada a la derecha del glomus (gc), a ese nivel, es de tipo elástico (ela). 
Coloración realizada con Tricrómico-Elásticas.Prof.Garfia.A



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Fig. 2.A.-
Detalle, a mediano aumento, de los componentes fundamentales del glomus:células glómicas (con citoplasma finamente granuloso), células sustentaculares, y una intensa vascularización proporcionada por una red tridimensional de capilares (estrellas). La red nerviosa es solamente visible con técnicas argénticas. Tricrómico de Masson.Prof.Garfia.A











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Fig. 3.A-B.-
Para mostrar, en un corte de tejido, la intensa vascularización que posee el órgano, al servicio de su función reguladora de los gases sanguíneos y del Ph. Nótese que los vasos más finos, localizados en la periferia del órgano, poseen un "endotelio" de tipo cúbico (estrellas; ¿vénulas postcapilares?). En el seno del glomus se localiza una red tridimensional de vénulas (V). Tinción con Tricrómico de Masson-elásticas.Prof.Garfia.A









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Fig. 4.- Este es el aspecto microscópico de un glomus carotídeo humano tal como se observa después de una impregnación argéntica con la técnica del Nitrato de Plata reducido de Cajal-De Castro. Aparece constituido por lobulillos de fibras nerviosas que constituyen ovillos nerviosos pericelulares.
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FIG.5.-MINIGLOMUS ECTÓPICOS EN LA PARED SENO CAROTÍDEA HUMANA.
     Miniglomus localizado en la adventicia de la pared del seno carotídeo, a algunos milímetros de distancia del glomus caroticum principal del lado izquierdo del cuello. La técnica utilizada para la impregnación de las terminales nerviosas presorreceptoras - técnica del nitrato de plata reducido de Cajal-De Castro- me permitió descubrir, por primera vez, en cadáveres humananos la existencia de miniglomus aberrantes localizados a cierta distancia del cuerpo carotídeo principal. La técnica permitió visualizar, conjuntamente, la inervación y el patrón microcirculatorio en este miniglomus ectópico,  de unas 500 micras de diámetro. T=troncos nervosos. R= ramo de origen del nervio glómico (N). Arteriola glómica (ar). El nervio aferente del miniglomus está contituido por varios axones que dan origen al inmenso ovillo nervioso que engloba a las células glómicas, no visibles en esta preparación. Nótese la disposición vascular de las vénulas (V)  que abandonan el órganito.





































PROF.GARFIA.A.
FIG.6.- Detalle, a gran aumento, de la figura 5 para poner de manifiesto la inervación de las células glómicas (gc) en el seno del miniglomus. Es de notar el patrón morfológico de la inervación de las células glómicas, que se realiza a través de una o varias terminales que adoptan forma de cestillas u ovillos nerviosos, alrededor de ellas. Impregnación argéntica. Nitrato de plata reducido. Prof.Garfia.A






  












































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FIG.7.- Este otro miniglomus (MG), fue localizado en la adventicia de la arteria carótida primitiva. Nótese que en la figura de la izquierda, las flechas pequeñas señalan a una arteriola (A)  que discurre a la izquierda del miniglomus, adoptando un trayecto en espiral, cercana a la cual discurren vénulas (V) con las que se establecen comunicaciones arterio-venosas. Las anastómosis arteriovenosas son una característica morfológica de los glomus aberrantes, difíciles de visualizar en el glomus carotídeo principal por su tamaño. 
En la foto B se puede observar el diferente patrón de inervación que soportan las células glómicas (cel),  mostrando terminales quimiorreceptoras en cestillo (flechas) o en forma de botones (ter).Impregnación argéntica. Nitrato de plata reducido. Prof.Garfia.A







































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FIG.8.-

La fotografía muestra el campo "seudoquirúrgico" que se preparó para la visualización y la demostración de las relaciones anatómicas del tumor glómico con el nervio de Hering. 
(fotografías de los Doctores Aso y Burgués).Tumor glómico (flechas).
CE: Carótida externa.CI: Carótida Interna. NSC:Nervio del Seno Carotídeo. Nótese el desplazamiento y la elongación sufrida por el nervio de Hering, debida al crecimiento tumoral. 

En la fotografía B, se muestra el aspecto de la masa tumoral y su emplazamiento relativo con respecto a la bifurcación carotídea.









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FIG.9.-Lecho tumoral después de la extirpación "seudoquirúrgica". 
En la fotografía A se aprecia que el tumor yacía posicionado dorsalmente a la carótida e insinuaba su parte más anterior a través del intersticio carótida interna-carótida externa, ejerciendo un probable masaje pulsátil sobre el nervio de Hering (nevio del seno carotídeo), probable causa de la muerte. 
En la fotografía B se muestra el tumor, con escaso contenido de sangre, después de su extirpación. Prof.Garfia. Drs. Aso y Burgués.










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FIG. 10.- Paraganglioma del Cuerpo Carotídeo. Aspecto microscópico del tumor. 
La tumoración aparecía, microscópicamente, constituida por vasos angiomatosos conteniendo abundantes trombos, en numerosos campos microscópicos (T), algunos de los cuales se encontraban en fase de organización por tejido de granulación fibro-vascular (TOR). Las flechas señalan el tallo de penetración del tejido de granulación hacia el corazón del tombo. Coloración con hematoxilina-eosina-floxina (A) y con tricrómico- reticulina en (B).Prof.Garfia.A











Prof.Garfia.A


































FIG.11.-PARAGANGLIOMA DEL GLOMUS CAROTICUM.
              Detalle de la organización de un trombo localizado en el seno del tumor. Nótese el tallo de penetración de tejido fibro-vascular (flechas) a partir de la pared de un seno venoso, hacia el corazón de la masa trombótica. Prof. Garfia.A 






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FIG. 12.-
Detalle citológico del Paraganglioma (pg) localizado en algunas áreas tumorales. El nódulo tumoral aparece delimitado por flechas grandes. V:vasos. En la fotografía inferior se puede comprobar que su aspecto citológico es el de un tumor benigno, aunque estos tumores fabrican catecolaminas y pueden originar, secundariamente, hipertensión arterial. La mayoría de ellos siguen un curso benigno, aunque se han descrito casos de malignidad. En la literatura científica se han descrito casos de paragangliomas del glomus carotídeo asociados a un síndrome del seno carotídeo (síncope vasovagal).

REFERENCIAS
Garfia.A.- Glomus tissue in the vicinity of the Human Carotid Sinus Region. J. Anat., 130, 1-12
(1980).
Este trabajo aparece citado en el libro Gray's Anatomy. 36 Ed. Churchill Livingstone. pp. 1462 y en la Bibliografía, pp. 1486.